Aayla Secura est née au sein d'un clan très influent sur la planète Ryloth, sous l'Ancienne République. Etant une Twi'lek rutienne (c'est-à-dire à la peau bleue, une variété très rare parmi son peuple) elle fut dans sa jeunesse une esclave de grande valeur jusqu'à ce qu'elle soit libérée de ses propriétaires par le maître Jedi Tholme et son Padawan Quinlan Vos. Après qu'elle eût montré des signes évidents d'une maîtrise de La Force, elle fut acceptée comme Padawan et devint finalement l'apprentie de Vos. Ensemble, ils furent notamment chargés d'enquêter sur le trafic de Glyterryll (une drogue hybride faite à partir de Glitterstim et de Ryll) mais durant leur enquête, ils furent capturés par Pol Secura, parrain du trafic et oncle d'Aayla, même si cette dernière ne l'avait encore jamais vu.
Pol Secura leur inocula un mélange de drogues et de produits chimiques qui leur ôta leurs souvenirs et le coktail fut si efficace qu'ils en oublièrent même leur enseignement de Jedi, surtout Aayla. Pol la garda cachée sur Ryloth au sein de son harem personnel en lui fournissant continuellement du Glitteryll, ce qui empêchait la jeune Jedi de retrouver la mémoire et se rappeler de ses liens avec Quinlan. Quand ce dernier se libéra et la retrouva, elle ne le reconnut pas et voulut utiliser La Force pour l'empêcher de tuer son oncle. Mais dans la mesure où elle avait oublié les enseignements Jedi, elle agit maladroitement et poussa son oncle d'une corniche, ce qui le tua. Aayla, cédant à la peur, s'enfuit de Ryloth et passa ensuite plusieurs mois à errer dans la galaxie et à se cacher des Jedi, trop honteuse de ce qu'elle avait fait.
Sur le monde-prison de Kiffrex, elle subit l'influence du Jedi obscur Volfe Karrko et le libéra du champ de stase qui l'emprisonnait. Aayla fut alors sous l'emprise du coté obscur de La Force. Soumise à la volonté de Karrko, elle attaqua son maître Quinlan Vos qui avait été chargé d'enquêter sur ce Jedi sombre. Mais elle ne put se résoudre à le tuer et le prit donc vivant pour le livrer à Karrko. Au même moment, les Jedi attaquèrent la forteresse du renégat et Aayla refusa l'ordre de Karrko qui lui intimait de tuer Vos. Devant ce refus, Karrko essaya de la tuer mais Vos prit promptement sa défense et provoqua la mort du Jedi obscur. Après ces événements douloureux, Aayla récupéra peu à peu ses souvenirs qui étaient restés intacts dans ses Lekkus. En dépit de cette histoire et de son séjour du Côté Obscur, le conseil des Jedi autorisa la Twi'lek, qui n'était encore que Padawan à l'époque, à poursuivre sa formation mais elle n'eut pas le choix de poser des conditions et dut accepter maître Tholme comme instructeur. Elle retrouva Quinlan Vos en portant secours à son maître alors qu'il avait été fait prisonnier sur Kh'arris fenn. A leur retour sur Coruscant, ayant prouvé qu'elle en avait la valeur, elle devint chevalier Jedi.
Des années plus tard, elle fit partie de La Force d'intervention qui comptait environ deux cents Jedi et qui fut envoyée sur Geonosis pour secourir Obi-Wan Kenobi et Anakin Skywalker, prisonniers des Séparatistes. Lorsque maître Yoda et les soldats-clones arrivèrent et que la bataille contre l'armée droïd commença, Aayla prit naturellement le commandement d'une unité de clones et participa de fait à cette bataille qui marqua le début de la guerre des Clones. Après cet épisode belliqueux que la République remporta, elle prit part à la guerre mais surtout en collectant des informations et en effectuant des missions de reconnaissance sous couverture. Au cours d'une de ses opérations, elle se fit passer pour une mécanicienne et rencontra Quinlan sur la Roue, où il lui remit des informations grâce auxquelles le Conseil Jedi put prévenir l'attaque imminente des Séparatistes sur Kamino. Elle fut toutefois très perturbée par cette rencontre car Quinlan, qui officiait sous la couverture d'un mercenaire, semblait avoir été changé par sa mission et sa vie dans la Bordure. Elle eut du mal à voir en lui le noble maître Jedi qu'il était et qu'elle avait toujours connu. Malgré cela, conformément à ces informations, elle prit part à la défense de Kamino à bord d'un chasseur Jedi et contribua à la défaite de la CSI.
Peu de temps après, elle apprit finalement la trahison de maître Vos et voulut aller le raisonner personnellement. Maître Tholme et le Conseil s'y opposèrent fermement et c'est durant cette période difficile qu'elle noua une forte amitié avec le maître Kit Fisto. Peu après elle fut envoyée sur Devaron sous l'identité de Tuulaa Doneeta afin de découvrir une base des Séparatistes qui leur permettait de lancer des raids sur les convois de la République. Cette couverture lui permit de connaître l'implication de la sénatrice Vien Sai'malla dans ces raids : la sénatrice avait en effet engagé la chasseuse de primes Auraa Sing, une ancienne Jedi ayant quitté brutalement l'Ordre, pour protéger cette base. Aayla l'affronta et fit en sorte qu'elle soit capturée. Lors de son retour sur Coruscant, Aayla Secura fut élevée au rang de maître Jedi, ce titre récompensant ses exploits et ses efforts.
Elle fut ensuite l'une des rares survivantes de l'assaut mené par un groupe de Jedi et leur Armée de clones sur Hypori, sous le commandement du maître Daakman Barrak. Cette planète abritait de nombreuses fonderies de droïds et constituait donc une cible de choix. Mais elle était défendue par un individu qui allait beaucoup faire parler de lui : le général Grievous. Ce dernier, qui maîtrisait parfaitement le Sabre laser, attaqua seul le groupe des Jedi retranchés dans l'épave d'un destroyer et manqua de la tuer, la blessant sérieusement et tuant plusieurs de ses camarades. Sauvée par la témérité de Ki-Adi-Mundi et l'arrivée opportune des ARC Troopers, la Twi'lek eut la vie sauve. Peu après, elle seconda encore une fois son ancien maître Tholme dans son enquête pour déterminer la raison de la présence de Sora Bulq sur Anzat. Ils furent ensuite envoyés sur Trigalis pour retrouver Obi-Wan Kenobi.
Pendant la bataille de Coruscant, Aayla et son Armée de clones, qui étaient dirigés par le Commandant Bly, partirent pour la planète Felucia. Bly, en application de l'Ordre 66 donné par le Chancelier Suprême Palpatine, ordonna à ses troupes d'ouvrir le feu sur les maîtres Jedi qui les menaient au combat. Aayla Secura et Bariss Offee furent ainsi tuées dans le dos par leurs propres hommes, à l'image de bien d'autres Jedi en cette époque de troubles qui conduisit à la naissance de l'Empire Galactique.